Основание Мирмекия обычно относят в VI веку до нашей эры. Считается, что это и многие другие поселения Крыма возникли как в результате колониальной экспансии Милета - крупного античного полиса. В частности, римский историк Страбон сообщает следующее:
Пантикапей является столицей боспорцев, лежащей при устье Меотиды [Азовского моря]...
Пантикапей представляет собой холм, населенный со всех сторон в окружности на 20 стадий. На восточной стороне города находится гавань и верфи приблизительно на 30 кораблей; есть там и акрополь. Город основан милетцами...
Устье Меотиды называется Киммерийским Боспором. При входе в Киммерийский Боспор налево лежит городок Мирмекий.
Вскоре после основания Мирмекий обзавелся крепостной стеной: колонисты были вынуждены возвести укрепления для защиты от местных племен, многих из которых вели кочевой образ жизни и периодически занимались набегами и грабежами.
Крым в ту пору служил житницей для богатых, но лишенных больших плодородных территорий античных городов-государств. Афины, Милет, Эфес - все они стремились торговать с государствами на северном побережье Черного моря и по возможности закладывать свои собственные колонии.
В 480 году в районе Пантикапея выделяется династия Археанактидов: представителям этого аристократического рода удалось захватить власть и объединить многие города, существовавшие в ту пору районе Керченского пролива.
Однако спустя полвека Археантакиды утратили власть; правителем стал выходец из Фракии по имени Спарток, который сумел еще более сплотить поселения на берегах Азовского и Черного морей и фактически стал первым правителем Боспорского царства.
В конце V века Боспор страдает от набегов кочевников; в ходе одного из них Мирмекий подвергается серьезным разрушениям. Однако город сумел быстро возродиться: были возведены новые крепостные стены, храмовые и торговые комплексы. Лучше всего из строений того времени сохранились фрагменты акрополя. С той поры до наших дней дошли также различные предметы - оружие, ювелирные украшения, фрагменты посуды. Сегодня они хранятся в Керченском музее и Эрмитаже.
В эллинские времена город процветал. Даже предполагаемый пожар в середине IV века, следы которого были обнаружены при раскопках, не помешал развитию Мирмекий. Боспорское царство продолжало торговать с античной Грецией, а также Персией. Основным товаром продолжало оставаться зерно; помимо зерна греки вывозили рыбу, скот и рабов из числа менее цивилизованных народов, обитавших на севере Крыма и в районе Кубани.
В конце IV века до нашей эры правитель Евмел расправился с пиратами, досаждавшими Пантикапею и Мирмекию.
Столетием позже оба города переживают кризис, связанный с нехваткой драгоценных металлов; однако при царе Левконе II он был преодолен. В Мирмекии своих монет практически не чеканили (или чеканили очень мало), однако общеупотребительны были деньги из Пантикапее и Фанагории - крупного города, расположенного на другом берегу Керченского пролива (ныне на территории Краснодарского края).
В I веке нашей эры Боспорское царство, раздираемое внутренними конфликтами, прекращает свое существование и становится частью владений царя Митридата, в ту пору воевавшего с Римом. Сам город, изрядно пострадавший от землетрясений, приходит в упадок после крупного землетрясения.
Однако в I веке Боспорское царство возрождается (хотя и в виде зависимого от Рима государства); вместе с ним возрождается и Мирмекий. В ту пору город представлял из себя скоплений усадеб и вилл: жители занимались преимущественно сельским хозяйством, ремесленных мастерских было мало. Фактически Мирмекий стал пригородом Пантикапея. Древние историки не сообщают каких бы то ни было интересных фактов из истории города в тот период, за исключением строительства в Мирмекии нескольких роскошных гробниц, фрагменты которых дошли до наших дней. При исследовании некрополя вообще было обнаружено много ценных находок, включая великолепный саркофаг, привезенный в Крым из Греции (предположительно для знатного человека). С римских времен также сохранились небольшие ямы - некоторые из них использовались для засола рыбы, иные представляют собой специальные виноградные давильни.
В III веке и Римская империя и Боспорское царство приходят в упадок. Мирмекий подвергается набегам кочевых племен с востока. В отличие от некоторых других городов (например, Нимфея) мирмекий пережил эти набеги, однако жизнь в городе все равно угасла в IV столетии. Считается, что последние его обитатели перебрались в Пантикапей.
Небольшое возрождение поселения произошло примерно в VIII-IX столетиях, когда на территории Мирмекий обосновались хазары и аланы. С той поры до наших дней дошли небольшие следы их культуры, однако крупных строений они оставили. После изгнания хазар и возникновения Тмутараканского княжества Мирмекий снова угасает.
Последний раз жизнь забурлила в Мирмекии в середине XIV века: итальянский купцы (сначала венецианцы, а потом генуэзцы) в ту пору велик активную торговлю в Средиземном и Черном морях. Считается, что они возвели на территории заброшенных руин небольшую крепость с башней-донжоном (фрагменты архитектурного декора крепости обнаружены при раскопках). С той поры до нас дошло несколько могил с украшениями, а также керамика и вооружение.
Раскопки в Мирмекии ведутся с перерывами с 1830-ых годов. Последние 15 лет изучение комплекса ведется под руководством специалистов из Эрмитажа. Среди последних крупных находок - античный клад с золотыми монетами и средневековые арбалетные болты.